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Guitariste des Hawks devenus The Band, il accompagne Dylan sur la tournée électrique mondiale de 1966 puis dans le sous-sol de Big Pink, où s'enregistrent les sessions informelles qui deviendront The Basement Tapes.

Venu simplement observer la séance d'enregistrement de Like a Rolling Stone en juin 1965, il s'installe à l'orgue Hammond sans y être invité. La ligne qu'il improvise, en léger retard sur le reste du groupe, devient l'un des sons les plus reconnaissables du disque.

Metteur en scène de théâtre new-yorkais, il coécrit avec Dylan la majorité des chansons de Desire, dont Hurricane, apportant un sens du récit et de la mise en scène narrative inhabituel dans l'écriture du chanteur.

Boxeur professionnel condamné en 1967 pour un triple meurtre qu'il a toujours nié avoir commis. Dylan lui rend visite en prison, se convainc de son innocence et coécrit avec Jacques Levy la chanson Hurricane pour alerter l'opinion. Carter est finalement libéré en 1985.

Son groupe accompagne Dylan sur la True Confessions Tour de 1986 puis sur d'autres dates à la fin des années 1980, avant que Petty ne rejoigne les Traveling Wilburys aux côtés de Dylan, George Harrison, Roy Orbison et Jeff Lynne.

Dramaturge et acteur, il rejoint la Rolling Thunder Revue en 1975 pour en tenir le journal de bord, publié sous le titre Rolling Thunder Logbook. Il coécrit avec Dylan la chanson-fleuve Brownsville Girl, parue sur Knocked Out Loaded en 1986.

Critique au New York Times, il signe en septembre 1961 le premier article d'importance sur Dylan, alors inconnu, qui joue en première partie au Gerde's Folk City. Son soutien précoce pèse dans la signature du contrat avec Columbia. Il publiera plus tard une biographie de référence, No Direction Home.

Producteur canadien connu pour son travail avec U2 et Peter Gabriel, il façonne le son atmosphérique de Oh Mercy (1989) à La Nouvelle-Orléans, puis retrouve Dylan huit ans plus tard pour Time Out of Mind, qui vaut à l'album le Grammy du meilleur album de l'année.